Da evolutionsbiolog og forfatter Emma van der Klein opdager, at den mand, hun har kaldt farfar hele sit liv, ikke er del af hendes biologiske ophav, vækkes hendes nysgerrighed: Måske er der alligevel en naturlig forklaring på, at hun altid har følt sig så anderledes?
Hun kører til Sønderjylland for at finde sin rigtige farfar, men det viser sig hurtigt, at Harald Eskildsen ikke er den rare gamle mand, Emma har fantaseret om. Han er en driftig iværksætter med en lettere excentrisk livsstil, men han er også varetægtsfængslet for drab, og da han nægter at tale, begynder Emmas jagt på svar: Hvem er han? Hvorfor forsvandt han ud af hendes fars liv? Og hvad skete der den nat for næsten halvtreds år siden, da hans bedste ven mistede livet?
Det hvide mørke er en fortælling om familiehemmeligheder, om hvordan fortiden former vores liv og om en ung kvinde, der vælger at plante sit eget stamtræ.